Hospederos y patrones de prevalencia de parásitos aviares Philornis (Diptera: muscidae) en la costa de Ecuador

ABSTRACT

Most of the species of the genus Philornis are obligate parasites of birds’ nests, especially affecting small populations. However, research on factors influencing its distribution is scarce. This study focuses on analyzing some elements that facilitate the parasitism of this genus on several species of birds in continental Ecuador. From a sample obtained over two years (2019-2020) in five different locations on the country’s coast, 693 nests of land birds and raptors were analyzed. Of these, 13% were parasitized. Two Philornis species already reported for Ecuador (Philornis downsi, P. niger) and two morphotypes not previously registered in the country were recorded, preliminarily classified as P. sp. nr. bellus and P. sp. nr. falsificus. The species with the highest proportion was P. downsi, both in terms of nest prevalence and intensity. Each species of the parasite showed an affinity for one or more families of birds and it was evidenced that the shape of the nest facilitates the prevalence of Philornis. The prevalence of Philornis decreases in higher places in the dry coastal forests. The probability of infection was also influenced by habitat alteration: nests from disturbed sites have a higher prevalence of parasites than nests with natural forest (P = 0.002). The present study strengthens the existing knowledge about different environmental factors that influence Philornis parasitism birds of continental Ecuador.

RESUMEN

La mayoría de las especies del género Philornis son parásitos obligados de nidos de aves, afectando especialmente a poblaciones pequeñas. Sin embargo, las investigaciones sobre factores que influyen en su distribución son escasas. Este estudio se enfoca en analizar algunos elementos que facilitan el parasitismo de este género sobre varias especies de aves en Ecuador continental. De una muestra obtenida durante dos años (2019–2020) en cinco localidades de la costa del país, se analizaron 693 nidos de aves terrestres y rapaces. De estos, el 13% fue parasitado. Se registraron dos especies de Philornis ya reportadas para Ecuador (Philornis downsi, P. niger) y dos morfotipos no registrados previamente en el país, clasificados preliminarmente como Philornis sp. nr. bellus y P. sp. nr. falsificus. La especie con mayor parasitismo fue P. downsi, tanto en la prevalencia de los nidos como en intensidad. Cada especie del parásito mostró afinidad por una o varias familias de aves y se evidenció que la forma del nido facilita la prevalencia de Philornis. Se observó disminución de la prevalencia de Philornis en sitios más altos de los bosques secos de la costa. La probabilidad de infección también se vio influenciada por alteración de hábitat: los nidos de sitios alterados presentaron mayor prevalencia de parásitos que los nidos con bosque natural (P = 0.002). El presente estudio fortalece el conocimiento existente sobre diferentes factores ambientales que influyen la parasitosis de Philornis sobre las aves del Ecuador continental.

KEYWORDS:

• Host-parasite relationship; ectoparasites
• parasitic flies
• elevation
• disturbance

PALABRAS CLAVE:

• Relación huésped-parásito; Ectoparásitos
• moscas parasitarias
• elevación
• perturbación

Introducción

Las moscas del género Philornis (Meinert (Diptera: Muscidae) son parásitas de aves y tienen efectos negativos importantes en los eventos reproductivos de sus hospederos [1–4]. De hecho, actualmente son consideradas una de las principales amenazas para aves con poblaciones pequeñas [5,6], ya que pueden causar reducción en las tasas de crecimiento de los pichones, incrementar la mortalidad y causar efectos a largo plazo en la salud de los individuos [3,7–10]. Durante los últimos años, los estudios sobre factores que influyen en la virulencia y sobre herramientas de gestión de este tipo de parasitismo han aumentado. Sin embargo, aún existen vacíos significativos de información sobre diversos aspectos de la biología y la ecología de las especies de Philornis, tanto en sus sitios de origen, como en aquellos que ha invadido [3,7].

El género Philornis comprende aproximadamente 50 especies de moscas Neotropicales, obligatoriamente asociadas con las aves [3,11]. Las larvas de Philornis tienen diferentes hábitos de alimentación, dependiendo de la especie: coprófagas, que se alimentan del material en descomposición del nido; semihematófagas de vida libre, que producen aberturas en la piel, para alimentarse de sangre de los pichones; subcutáneas, que se alimentan de sangre y fluidos tisulares bajo la piel del hospedador [1,12–14]. En el caso de las larvas subcutáneas, al terminar de alimentarse salen por el orificio de respiración de la dermis del pichón hacia la capa inferior del nido para pupar en el material del nido [15,16]. Las semihematófagas de vida libre (P. downsi Dodge & Aitken , P. falsificus Dodge & Aitken) desde el segundo y tercer estadio permanecen en el nido y migran a la capa inferior donde también pupan [13,17].

Estudios previos han mostrado patrones de preferencia en la incidencia de Philornis asociada a la identidad de las aves. Antoniazzi et al. [18] encontraron, en un estudio efectuado en el norte de Argentina, que el 25% de nidos parasitados correspondían al orden Passeriformes, mientras que los nidos de los no Passeriformes, alcanzaba únicamente el 1%. Además, encontraron que el 91% de los registros de parasitosis por Philornis torquans Nielsen afectó a cuatro hospedadores en particular, Pitangus sulphuratus Linnaeus (Bienteveo Grande – Passeriformes), Phacellodomus ruber Vieillot (Espinero Grande – Passeriformes), P sibilatrix Sclater (Espinero Chico – Passeriformes) y P striaticollis d’Orbigny & Lafresnaye (Espinero Pechirrayado – Passeriformes) [18]. Por otra parte, en República Dominicana, Hayes et al. [2] encontraron 88% de nidos parasitados en el Buteo ridgwayi Cory (Gavilán Dominicano – Accipitriformes). A pesar de estos resultados, no existe aún consenso sobre un patrón específico de infestación, y algunos autores proponen que no se puede definir a Philornis como un parásito especialista, ya que afecta a un número significativo de hospedadores [19].

La composición de una comunidad depende de factores tanto bióticos como abióticos [20]. El incremento en el gradiente altitudinal involucra variación en los niveles de temperatura y precipitación, además de otras variables de los ecosistemas [21]. Por ejemplo, algunas investigaciones han sugerido que la variación en el gradiente de elevación cambia la estructura y composición en las comunidades de artrópodos [20,21]. En el caso de los dípteros, los patrones de distribución también son influenciados por las condiciones ambientales [22], se ha encontrado que el incremento en la temperatura y precipitación constituyen condiciones favorables para la presencia de estas moscas, aumentando así la ocurrencia de Philornis [18,23]. Al analizar la prevalencia del parasitismo de Philornis respecto del gradiente altitudinal, O’Connor et al. [24] encontraron en la isla Floreana (Galápagos, Ecuador) que en los sitios con mayor elevación (300–400 m s.n.m.) la intensidad de Philornis es significativamente mayor que en las tierras bajas (0–100 m s.n.m.).

De manera similar, los cambios antropogénicos en el hábitat, causados por factores como la agricultura, pueden alterar la distribución o el impacto del parasitismo en las poblaciones de aves [25]. Mientras aumentan los porcentajes de áreas abiertas, la probabilidad de ser infestado por Philornis se incrementa. También, sitios con áreas grandes de pasto y arboles dispersos, asociados a ganadería presentan mayor prevalencia de Philornis que los sitios con vegetación natural o de áreas conservadas [26].

Hallazgos previos en Galápagos definen que en sitios con mayor intervención antrópica, la presencia de la parasitosis es mayor que en sitios menos antropizados [24,27]. Se piensa que los sectores alterados facilitarían el desplazamiento del parásito en las islas [27]. En la isla Floreana se registraron infestaciones de Philornis con mayor intensidad en las partes altas, que se corresponden directamente con las zonas agrícolas del sector [24]. Por otro lado, en la isla Santa Cruz, que evidencia un significativo nivel de intervención antrópica en gran parte de su extensión, principalmente por actividades agropecuarias. No se han encontrado diferencias en la intensidad parasitaria entre la parte baja y alta [27].

Si bien existen trabajos que han analizado algunos temas ecológicos del género Philornis, aún existen vacíos de información que requieren ser analizados, uno es estos tiene que ver con la forma de los nidos. Hasta el momento se ha documentado a estos parásitos en nidos con diferentes formas (copas, abovedados, cavidades), lo que indicaría que el género no selecciona un tipo específico de nidos para parasitar [1]. Sin embargo, la intensidad parasitaria vinculada a la forma de los nidos, no ha sido evaluada de manera consistente, para así para así determinar si existe algún patrón de preferencia.

Si bien la investigación en marcha sobre la problemática en torno a esta parasitosis ha cobrado interés en las últimas décadas, los mayores esfuerzos de trabajo en nuestro medio se han concentrado en el archipiélago de Galápagos, así lo demuestran las publicaciones de Kleindorfer et al. [9], Fessl et al. [7,17,28], O’Connor [24], Ben-Yosef [29], Causton et al [30,31], Cha et al. [32], Fessl y Tebbich [33], Huber [34], Cimadom et al. [35], Leuba et al. [36] entre otros. Al mismo tiempo en Ecuador continental el número de estudios existentes sobre esta parasitosis es aún escueto, entre estos se pueden mencionar los trabajos de Bulgarella et al. [5,37] y el de Reyes y Astudillo-Sánchez [38] que evalúan aspectos puntuales sobre esta parasitosis en algunas especies de aves de la costa de Ecuador. Definir el rol de más variables en torno a la ecología del parásito y sus huéspedes, permitirá predecir la prevalencia e intensidad de Philornis e identificar, grupos de hospedadores susceptibles, o patrones de expansión o cambios en la distribución del parásito.

El objetivo principal de este trabajo es comprender que factores influencian el parasitismo por Philornis en aves terrestres en la costa centro sur de Ecuador continental. Específicamente, analizamos i) si el parasitismo del género Philornis está relacionado con la identidad a nivel de familia de los nidos parasitados, ii) si el nivel de parasitismo aumenta a lo largo de un gradiente de elevación; y, iii) si el cambio del uso de suelo afecta positivamente al parasitismo de los nidos de las aves.

Metodología

Área de estudio

El presente estudio se llevó a cabo entre febrero del 2019 y agosto del 2020, en cinco localidades de la costa centro-sur de Ecuador continental: Daule (Guayas), comuna Agua Blanca (Manabí), comuna Loma Alta (Santa Elena), Reserva Ecológica de Arenillas y Reserva Biológica Buenaventura (El Oro). En 2019 se visitaron las cinco áreas, mientras que, en 2020, se visitaron cuatro áreas, excluyendo del muestreo a la Reserva Ecológica Arenillas (Figura 1). La descripción de cada sitio de muestreo se presenta a continuación (Tabla 1).

Figura 1. Mapa con detalle de los sitios muestreados para la colecta de nidos de aves en diferentes provincias de Ecuador continental.

Tabla 1. Ubicación Y características referenciales de las localidades investigadas. Los datos marcados con un asterisco (*) corresponden a localidades muestreadas en el proyecto “Manejo y control de dos especies invasoras de insectos en el archipiélago de Galápagos a través del conocimiento de la biología y genómica de estas especies en Ecuador continental”.

Provincia	Localidad	Coordenadas	Altitud referencial	Tipo de hábitat
Manabí	Agua Blanca*	1°31’18.0“S 80°46’09.2“W	80 m s.n.m.	Bosque seco y bosque de transición [39]
Santa Elena	Loma Alta*	1°55’58.8“S 80°40’01.2“W	64 a 466 m s.n.m.	Bosque seco, bosque de transición y bosque de garúa [40]
Guayas	Daule	79°56’30.0“S 1°56’18.1“W	6 m s.n.m.	Matorral y bosque seco [41,42]
El Oro	Reserva Ecológica de Arenillas	3°31’59.6“S 80°07’29.8“W	0 a 300 m s.n.m.	Bosques caducifolios y matorrales secos tropicales en Ecuador [43,44]
El Oro	Reserva Biológica Buenaventura	3°38’54.5“S 79°44’57.2“W	650 a 1300 m s.n.m.	Bosque húmedo pre-montano [45]

Todas las localidades investigadas forman parte de la Región de Endemismo Tumbesino, una de las áreas con los mayores niveles de endemismo de aves a nivel global, motivo por el cual se considera una zona de alta prioridad de conservación a nivel nacional y global [45,46].

Monitoreo y recolección de nidos

Se realizaron búsquedas intensivas de nidos en los que la actividad reproductiva había cesado (nidos sin monitoreo previo, de época reproductiva actual o pasada). También se realizaron busquedas de nidos activos que son los que evidenciaron alguno de los tres estados reproductivos: construcción, incubación y alimentación de pichones. Estos nidos fueron monitoreados con frecuencia. Los nidos activos fueron filmados cuando los padres dejaban el nido; después de la filmación, esperamos el regreso de los padres para asegurar no intervenir en el comportamiento reproductivo y provocar abandonos [35]. Se dio mayor énfasis a la búsqueda de nidos con mejor detectabilidad, como por ejemplo los nidos de Rostrhamus sociabilis Vieillot‎, (Elanio Caracolero – Accipitriformes), rapaz gregaria con sitios de anidación llamativa [47].

Determinación del estado reproductivo de nidos

Para este estudio solo se tomaron en cuenta aquellos nidos con clara evidencia reproductiva (evidencia de huevos o polluelos). La evidencia reproductiva de cada nido se determinó mediante presencia de materia fecal, plumas, materia orgánica encontrada, huesos, restos de cascarón de huevos y presencia de Philornis. Los nidos en los que la actividad reproductiva había cesado fueron recolectados.

El estado reproductivo de los nidos se revisó con el uso de una cámara endoscópica (Depstech WF028) hasta una altitud de árbol máxima de cinco metros y por observación directa con el uso de binoculares (principalmente para el caso de rapaces). La evidencia reproductiva de cada nido en este grupo se determinó mediante el monitoreo continuo de los mismos. La identificación de aves siguió a Ridgely y Greenfield [48], o por las características estructurales del nido identificadas con anterioridad.

Colección e identificación de Philornis

Los nidos que aún estaban siendo utilizados, fueron monitoreados hasta que cesó el proceso de nidificación. Después que los nidos fueron abandonados se colectaron en fundas individuales selladas, para posteriormente disgregarlos e inspeccionar su estructura en búsqueda de larvas, pupas cerradas y puparias de Philornis [26,33].

Las pupas cerradas, puparías y moscas adultas (criadas desde pupas cerradas) fueron fotografiadas y examinadas con un microscopio digital (Dino-Lite modelo Basic AM2111), para evaluar sus características morfológicas: tamaño, color y las aberturas espiraculares localizadas en la parte posterior de las puparias. Las moscas adultas (criadas desde pupas cerradas) corresponden a las muestras proporcionadas por el proyecto “Manejo y control de dos especies invasoras de insectos en el archipiélago de Galápagos a través del conocimiento de la biología y genómica de estas especies en Ecuador continental”. Los morfotipos de Philornis encontrados se clasificaron en dos grupos: aquellos que han sido registrados previamente en Ecuador, que se identificaron por medio de claves taxonómicas [49,50] y los morfotipos que no han sido identificados con anterioridad en Ecuador y fueron revisados a través de comunicaciones con especialistas (M. Quiroga com. pers.) además de artículos referenciales [13,51].

Evaluación de los parámetros del parasitismo

Prevalencia e intensidad

Se definió la prevalencia del parásito como el número de nidos infectados dividido para el número de nidos analizados multiplicados por cien, es decir, la proporción de nidos infectados. Se midió la intensidad como el número total de parásitos, dividido para el número de nidos infectados [52]. Todas las variables fueron calculadas para cada especie de Philornis identificada en cada uno de los cinco sitios estudiados durante los dos años.

Caracterización de tipos de nido

Al momento de colecta, cada nido fue georeferenciado y clasificado por su forma: copa, plataforma, domo (nidos cerrados) o cavidad siguiendo la propuesta de Simon y Pacheco [53].

Análisis del gradiente de alteraciòn ambiental y altitudinal

Este análisis de efecto de alteración ambiental se efectúo únicamente para la localidad de Loma Alta, ya que fue la única localidad en el cual se contó con muestras de nidos en un número suficiente, en sitios con alteración ambiental y bosque natural. El gradiente alteración de hábitat se evaluó con base en la ubicación geográfica de cada nido y los datos de cobertura vegetal correspondientes a la capa de “Cobertura y Uso de la Tierra (CUT 2018)” de la localidad de estudio [54]. Las coberturas de vegetación existentes en el sitio corresponden a bosque nativo y vegetación arbustiva, clasificadas como área natural, y tierra agropecuaria como área alterada [54].

Análisis estadísticos

Preferencia de hospederos por Philornis

Debido a que muchos nidos se encontraron cuando su actividad reproductiva había cesado, no se pudo realizar la identificación taxonómica para todas las aves a nivel de especie. La identidad del hospedador en el estudio es representada por las familias de las aves; esta variable fue construida con las 10 familias que contaban con más de ocho nidos registrados (para la lista de todas las familias parasitadas ver Apéndice 1). Para determinar si el tipo de nido tiene influencia sobre la prevalencia del parásito, se utilizó un modelo lineal generalizado (GLM) con distribución de errores binomial. La variable dependiente fue la prevalencia del parásito (presencia vs. ausencia) y la variable independiente fue el tipo de nido (copa, domo, plataforma). Con el fin de evaluar la diferencia entre las diferentes categorías se estimaron las medias marginales (a veces llamadas medias de mínimos cuadrados) usando la función emmeans del paquete emmeans [55].

Influencia del gradiente de altitud en parámetros de parasitismo por Philornis

Se aplicó un modelo lineal generalizado con distribución de errores binomial para estudiar el efecto de la variabilidad de la altitud sobre la prevalencia de Philornis en nidos de aves ubicados dentro de ecosistemas naturales. Si bien las tres localidades mostraron un desequilibrio en las muestras, los nidos de las tres localidades presentaron una amplia variación en altitud. El modelo fue construido usando la altitud como una variable continua.

Influencia del gradiente de alteración en parámetros de parasitismo por Philornis

Para medir la influencia de la perturbación ambiental sobre la prevalencia de Philornis se utilizó un modelo GLM binomial, un ANOVA con chi-cuadrado y media de mínimos cuadrados utilizando la información de la localidad de Loma Alta. En Loma Alta se identificaron sitios no alterados (bosque nativo) y áreas perturbadas (tierra agropecuaria, vegetación arbustiva).

Todos los análisis estadísticos fueron realizados con el software R [55].

Resultados

Patrones de parasitismo

Se registraron 693 nidos de pequeñas aves terrestres y rapaces, de los cuales el 13% fue parasitado por moscas del género Philornis. Las especies de Philornis encontradas fueron identificadas como Philornis downsi, y P. niger (Figura 2a–d) registradas previamente en Ecuador continental [5,37] y dos morfotipos de puparias similares a P. sp. nr. bellus (Figura 2e, f) y P. sp. nr. Falsificus (Figura 2g, h), especies no registradas previamente en el país. El 2.5% (46) de los individuos de Philornis no pudieron ser identificados a nivel de especie por cuanto sus estructuras morfológicas claves para su identificación estaban rotas o deterioradas.

Figura 2. Morfología de las diferentes pupas de Philornis encontradas en nidos de aves en Ecuador. La columna de la izquierda muestra el espiráculo anal del pupario y la vista lateral derecha de cada pupario. a, b: Philornis downsi, c, d: Philornis niger, e, f, tipo Philornis sp. nr. bellus, g, h: tipo Philornis sp. nr. falsificus.

Philornis downsi fue encontrada en 7.9% de los nidos analizados, además de presentar la mayor intensidad con una media 17.5 ± 1.1 ES moscas por nido infestado (n = 945 individuos/54 nidos). La intensidad fue media con P. niger 14.3 ± 0.86 ES (n = 628 individuos/44 nidos). El morfotipo P. sp. nr. falsificus 13.5 ± 0.7ES (n = 203 individuos/15 nidos) y P. sp. nr. bellus presentaron la menor prevalencia (0.1%) e intensidad de moscas con seis pupas por nido (esta última solo reportada en un nido) (Figura 3).

Figura 3. Intensidad (a, media ± SD), y prevalencia (b, proporción de nidos infectados) de las diferentes especies de Philornis en nidos de aves de la costa centro sur de Ecuador.

Afinidad de hospederos de Philornis

El género Philornis fue encontrado en 63.3% de las 22 familias de aves identificadas (Apéndice 1, ver en Appendix). Philornis presentó la mayor intensidad en Tyrannidae 49.6 ± 9 ES moscas por nido infestado (n = 8), que no fue significativamente diferente de Columbidae 45.3 ± 6.8 ES moscas por nido (n = 3). Se registró la prevalencia más alta en Mimidae (33%, n = 9) y Dendrocolaptidae (30%, n = 10) (Apéndice 1).

Philornis downsi parasitó a trece familias de aves (Apéndice 1) y mostró una alta intensidad con 59.6 ± 9.49 ES de moscas por nido infectado en nidos de aves de la familia Tyrannidae (n = 5), en comparación con intensidad y abundancia registrada para el resto de familias. La prevalencia de P. downsi fué mayor en Mimidae 33% de los nidos infectados, Dendrocolaptidae y Thraupidae ambas con 20% de los nidos infectados (Figura 4). El morfotipo P. sp. nr. falsificus parasitó a cuatro familias de aves (Apéndice 1) y mostró alta intensidad y prevalencia en Accipitridae 19 ± 3.6 ES y 22%, correspondientes a 41 nidos de Rostrhamus sociabilis con nueve nidos infectados (Figura 4). P. niger parasitó a ocho familias de aves (Apéndice 1), presentando la mayor intensidad (media 44.3 ± 6.8 ES) en nidos de la familia Columbidae. Las familias con mayor prevalencia fueron Icteridae y Tyrannidae con 12% (Figura 4).

Figura 4. Intensidad (a), y prevalencia (b) de especies del género Philornis para diferentes familias de aves en la costa sur de Ecuador. Se presentan el valor media (± SE) de la intensidad y abundancia de Philornis.

Preferencia de Philornis por tipo de nido

La forma del nido tiene influencia en la prevalencia de Philornis; la probabilidad de infección es significativamente menor en nidos de forma de copa (n = 302, 599 individuos) (Tabla 2). Un análisis post-hoc de contraste de medias evidencia que los nidos con forma de copa tienen una probabilidad de infección estadísticamente diferente respecto de los nidos en forma de domo (n = 244, 635 individuos) y de nidos de cavidades (n = 28 nidos, 44 individuos), (cavidad/copa P = 0.05; copa/domo P = 0.0004) (Tabla 2)

Tabla 2. Modelo de la prevalencia del parasitismo de Philornis influenciado de la forma del nido. Análisis del modelo lineal generalizado (GLM) con una estructura de error binomial.

	Estimado	Std. Error	z valor	Pr(>|z|)
(Intercepto)	−1.099	0.436	−2.517	0.012
Tipo copa	−0.935	0.471	−1.984	0.047
Tipo domo	−0.105	0.462	−0.228	0.82
Tipo plataforma	−0.544	0.538	−1.01	0.313

Influencia de la altitud y alteración en la prevalencia de Philornis

Nuestros resultados muestran un efecto significativo negativo de la altitud sobre la prevalencia de Philornis, en elevaciones superiores a los 200 m s.n.m. la prevalencia de Philornis disminuye (Figura 5). La mayor prevalencia se presentó entre los 50 y 120 m s.n.m. (Figura 5).

Figura 5. La relación Entre la elevación y la prevalencia de Philornis en nidos al occidente de Ecuador. El área gris es el intervalo de confianza del 95%.

Los resultados del modelo GLM binomial muestran que la probabilidad de infección es significativamente mayor en zonas con alteración ecológica (En la comuna Loma Alta). Los nidos en los sitios perturbados tuvieron una mayor prevalencia de parásitos que en los nidos con bosque natural (P = 0.022) (Figura 6).

Figura 6. Prevalencia de Philornis en un ecosistema natural y alterado en la comuna Loma Alta. Se presentan el valor media (± SD) de la intensidad y abundancia de Philornis en nidos de aves de Ecuador.

Discusión

Entender los factores que contribuyen al aumento de este tipo de parasitosis ayuda a predecir los grupos de aves que tienen mayor facilidad de ser parasitadas. Nuestros resultados revelan que la identidad del hospedador, elevación, modificaciones en el ecosistema, y la forma de nido son factores que influyen en el parasitismo de las moscas. El nivel de parasitismo del género Philornis registrado en el presente trabajo (13%) es consistente con el de P. downsi observado por Bulgarella et al. [5] previamente en Ecuador continental (12% a 14%).

Según Löwenberg-Neto [19], Philornis no debería ser considerado un grupo de parásitos generalistas, ya que existen especies que parasitan sólo a una o pocas especies de aves, mientras que otras afectan a varias especies al mismo tiempo. El presente trabajo muestra un patrón variado al respecto. Philornis downsi fue la especie que afectó el mayor número de familias de aves (13), lo que la podría definir como la especie más generalista de todo el grupo. Philornis niger estuvo presente en ocho familias y las especies que fueron identificadas de forma tentativa afectaron a un menor número de familias. El morfotipo P. sp. nr. falsificus se encontró en cuatro familias (Accipitridae, Tyrannidae, Strigidae, Furnaridae), dos de estas correspondientes a aves rapaces. Philornis falsificus había sido previamente reportada como parásito de Crotophaga ani Linnaeus 1758 (Garrapatero Piquiliso – Cuculidae), Amazona amazonica Linnaeus 1766 (Amazona Alinaranja – Psittacidae), Megascops choliba Vieillot 1817 (Autillo Tropical – Strigidae) y Falco sparverius Linnaeus 1758 (Cernícalo Americano – Falconidae), estas especies, corresponden a cuatro órdenes distintos, que junto con los datos presentados en este estudio corroboran que la especie es poco específica respecto de sus huéspedes, tal cual lo propone Dodge & Aitken [56]. Por otra parte, el morfotipo similar a P. bellus sólo se encontró en la familia Trochilidae, al igual que lo reportado por Nuñez-Rosas et al. [52] en el occidente de México, lo que corrobora que de todas las especies del género Philornis, esta sería la más especialista del grupo.

En cuanto a las familias de aves, Tyrannidae y Trogloditidae fueron infectadas por tres especies de Philornis, constituyéndose en los hospederos predominantes siendo Tyrannidae la que presenta mayor prevalencia y abundancia. La intensidad parasitaria puede ser usada como herramienta para proponer la preferencia del parásito sobre el hospedero, y no sólo la presencia del parasitismo en las especies de huéspedes [18]. Con este enfoque, cada especie de Philornis parasitaría una o varias familias con mayor intensidad. En el presente estudio, cada especie de Philornis muestra predilección por una familia que afecta con mayor intensidad. Sin embargo, nuestro análisis se desarrolló a nivel de familia y no a nivel de especie del hospedero como lo recomendado por Antoninazi [18], siendo esta una de las líneas de investigación pendientes de ser fortalecidas a futuro en la región.

Previamente no se había analizado la preferencia del parásito respecto de la forma de nido, ya que se consideraba que Philornis podía parasitar las diferentes formas de nidos [1]. Sin embargo, el análisis evidencia que los nidos en forma de copa muestran prevalencia significativamente menor a las formas en domo y plataforma. Esto podría estar ligado a que los nidos en forma de copa están más expuestos al ambiente y cuentan con menos material para refugio de las larvas respecto que los nidos en forma de domo. Sin embargo, para aclarar, habría que analizar si esta preferencia no varía según las diferentes especies de moscas y hospederos, ya que los nidos tipo plataforma en nuestro estudio estuvieron representados casi en su totalidad por nidos de Rostrhamus sociabilis parasitados por P. sp. nr. falsificus, por lo que se debe tomar estos datos con precaución por un posible sesgo.

Con respecto de la altitud y la prevalencia de Philornis, nuestra hipótesis proponía que, al aumentar la elevación, la prevalencia del parásito se incrementaría. Sin embargo, los resultados demuestran que esto no es así y, por el contrario, la prevalencia de estos parásitos disminuye con la elevación. Young [57] y O’Connor et al. [23] proponen que factores asociados a los diferentes hábitats podrían estar influenciado en la infestación por Philornis y no necesariamente solo la altitud entre los hábitats analizados. En nuestro trabajo medimos cómo la altitud dentro de los bosques secos naturales afectan a la prevalencia de Philornis. Nuestros resultados proveen evidencia de que el aumento de la elevación se asocia con una menor prevalencia del parasitismo, coincidiendo así con Young [56], que registró este mismo patrón en Costa Rica. Sin embargo, es pertinente aclarar que, en nuestro caso, medimos esta variable dentro del mismo ecosistema, para evitar así la influencia de los diferentes hábitats sobre los resultados. Un factor que limita la prevalencia de Philornis es que a mayor altura disminuye la temperatura y la mayor prevalencia y abundancia están asociadas a mayor temperatura [18,23], 60]. Por otra parte, nuestros análisis indican que la alteración presenta mayor prevalencia del parasitismo que los sitios no perturbados, este resultado es consistente con lo propuesto por otros autores como Dudaniec et al. [27], O’Connor et al. [24], Le Gros et al. [26] que encontraron una asociación positiva de la alteración respecto de la prevalencia de las moscas. Esto podría estar relacionado al hecho que los sectores alterados facilitan el desplazamiento de Philornis [27], presentan mayor fuente de recursos alimenticios para las moscas adultas [24,26], y contienen menor número de depredadores y parasitoides [26].

Entendemos que puede existir una asociación del efecto de la familia y el tipo de nido sobre las variables de altitud y perturbación. Sin embargo, la estructura de nuestros datos limita la inclusión de estas variables como factores aleatorios y los resultados deberían tomarse con precaución, debido a la posible asociación con estas otras variables. Si bien los resultados del presente trabajo ayudan a dilucidar ciertos elementos ecológicos del género Philornis en la costa de Ecuador, también evidencia la necesidad de realizar mayores esfuerzos de investigación que permitan separar los efectos de elevación e identidad de las especies. A pesar de esta limitación, consideramos que los datos que se presentan son importantes ya que dan una visión general de la afectación sobre la comunidad de aves y como esta puede cambiar a lo largo de un gradiente de altitud.

La identificación de las especies de Philornis es aún difícil, tanto así que, especímenes analizados por medio de secuenciación de genética se han vuelto a reclasificar [58]. La identificación basada en puparias hace la identificación aún más desafiante, especialmente por la falta de claves taxonómicas para todas las especies. Además, existen especies que son difíciles de identificar por pupas, ya que se han encontrado características polítipicas entre las especies [58]. Por este motivo, para dos de las especies presentadas solamente se llegó a una identificación tentativa de los morfotipos, siendo estas afines a P. falsificus y P. bellus, tema que deberá ser dilucidado completamente a futuro, cuando se obtengan pupas frescas de las cuales se puedan criar moscas adultas y confirmen la identificación por medio de análisis genéticos.

Los factores que afectan el parasitismo son difíciles de calcular, debido a que muchas de las variables se encuentran relacionadas. Recomendamos profundizar el estudio de las variables aquí utilizadas y sus posibles interacciones, para explorar las relaciones de causa y efecto entre la prevalencia e intensidad de esta parasitosis y sus hospederos.

Agradecimientos

Agradecemos al proyecto de investigación “Manejo y control de dos especies invasoras de insectos en el archipiélago de Galápagos a través del conocimiento de la biología y genómica de estas especies en Ecuador continental”, por compartirnos parte de sus datos para la consolidación de esta publicación. A Denis Mosquera y Katherin Albán, por ser quienes colectaron estos datos, a Andreina Morán, Agustín Gutiérrez y a Mauricio Torres por el apoyo en el trabajo de campo. Gracias a Charlotte Causton por el apoyo en la generación de la idea de investigación y George Heimplel por la ayuda en la adquisición de herramientas para el análisis. Esta publicación es el número de contribución 2407 de la Fundación Charles Darwin, Galápagos, Ecuador. LOD y CIE agradecen al Departamento de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Técnica Particular de Loja por el apoyo institucional en el desarrollo de este trabajo. Y gracias a la Fundación Buenaventura por permitirnos realizar parte del estudio en su reserva.

Detalles de financiación

Este trabajo fue financiado por The Peregrine Fund en la subvención TPF-NS-2019-01 y Fogo Suiza con una beca portada a Lorena Rojas.

Permiso de investigación

El desarrollo del presente trabajo contó con el permiso de investigación otorgado por el Ministerio del Ambiente de Ecuador (MAAE-DNB-CM-2020–0133). Este trabajo fue apoyado por la Fundación Jocotoco con un permiso de investigación (Permiso sin numerar, del 31 de octubre de 2019) para la Reserva Buenaventura.

Contribuciones de autores

Concepción y diseño de estudio: MLR BF; Análisis de datos e interpretación: MLR CIE; Acordado la revista MLR LO BF; Escritura y edición del artículo MLR LO BF FHV CIE; Adquisición de datos MLR GH; Adquisición de materiales y herramientas de análisis MLR FHV.

Declaración de divulgación

Los autores informan que no hay intereses en competencia que declarar.

Disclosure statement

No potential conflict of interest was reported by the author(s).

Additional information

Funding

The work was supported by the The Peregrine Fund [TPF-NS-2019_01]; FOG Suiza .

Appendix

Apéndice 1. Todas las familias de aves parasitadas por moscas de diferentes especies de Philornis, y dos medidas de incidencia del parasitismo. NP = nidos parasitados. No se tomaron en cuenta las pupas no clasificadas

Table

Familia	Nidos (NP)	Intensidad (medio± SE)	Prevalencia %
Accipitridae	41 (9)	19.7 (±3.6)	21
Columbidae	64 (3)	45.3 (±6.8)	4
Cuculidae	30 (1)	15	3
Dendrocolaptidae	10 (3)	7 (±0.5)	30
Icteridae	165 (22)	16 (±2.1)	13
Mimidae	9 (3)	18.3 (±7.8)	30
Thraupidae	8 (2)	5.5 (±2)	20
Troglodytidae	64 (11)	21 (±2.8)	17
Tyrannidae	31 (8)	49.6 (±9)	25
Strigidae	2 (2)	6.5 (±4.5)	100
Tityridae	5 (2)	3.3 (2.1)	40
Turdidae	6 (3)	2.3 (0.6)	50
Hirundinidae	2 (2)	5 (±2)	100
Furnaridae	6 (2)	5.5 (2.5)	30
Trochilidae	3 (1)	6	30
P. downsi
Accipitridae	41 (2)	3 (±0.2)	5
Columbidae	64 (1)	3.0	2
Cuculidae	30 (1)	15.0	3
Dendrocolaptidae	10 (2)	7.5 (±0.7)	20
Icteridae	165 (10)	18 (±2.1)	6
Mimidae	9 (3)	18.3 (±7.8)	33
Thraupidae	8 (2)	5.5 (±2)	20
Troglodytidae	64 (8)	15.8 (±3.1)	12
Tyrannidae	31 (5)	59.6 (±9.6)	16
Turdidae	6 (3)	2.3	50
Hirundinidae	2 (2)	5 (±2)	100
Furnaridae	6 (1)	3	16
Tityridae	5 (1)	8	20
P. niger
Columbidae	64 (3)	44.3 (±6.9)	5
Dendrocolaptidae	10 (1)	6.0	10
Furnaridae	6 (1)	5	17
Icteridae	165 (21)	9.8 (±1.4)	13
Troglodytidae	64 (6)	16 (±2.1)	9
Tyrannidae	31 (4)	14.5 (±1.9)	13
Turdidae	6 (1)	2	16
Tityridae	5 (2)	1 (0)	40
Tipo P. Falsficus
Accipitridae Rostrhamus sociabilis	41(9)	19 (±3.6)	21
Troglodytidae	64 (1)	4.0	1.6
Tyrannidae	31 (3)	5 (±0.3)	9.7
Strigidae	2 (2)	6.5 (±4.5)	100
Tipo P. Bellus
Trochilidae	3(1)	6	0.3