A scanning electron microscope study of cotyledon development in Pinus caribaea Morelet, with some remarks on the relationships between polycotyly and dicotyly

Summary

Phylogenetical relationships between dicotyly and polycotyly are still contentious matters today. During cotyledon initiation in Pinus caribaea, one passes from four cotyledonary primordia (set up successively two by two), to six or eight cotyledons (occurring from primordia “division”). These results invite a reconsideration of former conclusions based on observing ontogenesis in polycotyledonous Gymnosperms. They tend to prove that polycotyly in fact constitutes a derivative condition. This conclusion is compared with those drawn from paleobotany and anatomy, as well as from cladistics.

Version française abrégée

Cette étude est essentiellement motivée par les incertitudes sur les positions évolutives respectives de la dicotylie et de la polycotylie. Pour certains auteurs, les espèces à grand nombre de cotylédons sont les plus primitives (Boureau, 1954) et la dicotylie constitue un état dérivé (Buchholz, 1919; De Laubenfels, 1962; Haines, 1983; Rouane et Woltz, 1988). Pour d'autres, dans le genre Pinus, certaines caractéristiques, embryogénlques au moins, sont au contraire dérivées (Doyle et Brennam, 1972; Dogra, 1978). Plus généralement, le caractère originel de la polycotylie est mis en doute par Stockey (1977), et De Ferré (1952) y voit au contraire un état dérivé.

Résultats.- La surrection d'une moitié de la périphérie au sommet embryonnaire constitue la première manifestation de la cotylogenèse; deux primordia, appelés également contreforts, sont conjointement mis en place (à l'arrière plan dans les figs. 2 et 3,). L'autre moitié de l'apex embryonnaire se développera ensuite, suivant le même processus (au premier plan dans la fig. 3₂). Le devenir des quatre premiers primordia sera différent selon qu'on se trouve en présence d'une forme à six ou huit cotylédons. Dans le premier cas, l'un des deux primordia d'une moitié de l'embryon s'élargit tangentiellement (Fig. 3₁ et 3₂, astérisque), puis se divise; si cette division est précoce, on obtient trois cotylédons identiques (fig. 7 et 9 à gauche, fig. 10), si elle est tardive, on aura un cotylédon large et deux plus petits (fig. 7 et 9 à droite, fig. 8). Il est probable que, pour les formes à huit cotylédons, chaque primordlum de premier ordre se divise. Cette “division” des primordia contredit absolument les résultats de Buchholz (1919) qui conclue à la fusion d'un plus grand nombre de primordia en un moins grand nombre de cotylédons chez plusieurs espèces polycotylées. On peut souligner par ailleurs la constance, au début de la cotylogenèse, de la symétrie dite bilatérale caractéristique des embryons dicotylés. On retrouve ensuite un seul plan de symétrie dans la moitié environ des échantillons.

Discussion.- La polycotylie est-elle originelle ou dérivée?

1	- Quatre grands groupes d'arguments tendent à montrer l'augmentation du nombre de cotylédons au cours de l'évolution.
1.1.	- L'ontogénie -L'utilisation du critère ontogénique dans la reconstitution de la phylogenèse a soulevé de nombreuses discussions, en particulier dans le règne animal. Chez les végétaux, l'utilisation phylogénétique de l'ontogenèse est à nouveau prise en considération (voir par exemple Rothwell, 1987; Humphries, 1988; Barabé, 1990). Dans le monde des plantes, il est bien établi que l'ontogenèse ne résume pas systématiquement et mécaniquement la phylogenèse; lorsqu'on a affaire à un développement condensé, le télescopage des intermédiaires empêche toute évaluation rétrospective (Emberger, 1968; Gifford et Foster, 1989, p. 8). Or, à l'inverse de nombreuses Angiospermes herbacées, l'embryogenèse des Pinus et des autres Gymnospermes n'a rien de “condensé”; elle est lente, avec une différenciation extrêmement progressive et tardive des territoires organogènes. Notre étude tend alors manifestement à prouver le caractère dérivé de la polycotylie. En effet, si ce n'était pas le cas, il faudrait que l'ontogenèse contredise—c'est-à-dire dise mot à mot l'inverse de—la phylogenèse et nous ne connaissons pas d'exemple de cette situation chez les plantes vasculaires.
1.2.	- L'anatomie des cotylédons -Elle permet à De Ferré (1952) de conclure que l'augmentation du nombre des cotylédons constitue le sens de l'évolution chez les Gymnospermes et que les conclusions inverses faites antérieurement ne reposent sur rien.
1.3.	-La paléobotanique—Du Carbonifère inférieur (Ptéridospermes, Long, 1975) au Jurassique moyen (Cycadoïdeales, Sharma, 1970, etc.; Araucaria, Stockey, 1975), les Gymnospermes sensu lato sont dicotylées. Le premier embryon polycotylé est d'åge mi à fin Jurassique (Pararaucaria, Stockey, 1977). Si l'on tient compte des relations phylogénétiques des différents groupes de Gymnospermes, telles qu'elles sont déduites de l'ensemble des données paléobotaniques par Stewart (1983), les Cycadales (dicotylées) et les Cycadoïdeales dérivent de Ptéridospermes, les Angiospermes se trouvant proches de cet ensemble. On trouve là un groupe de phyla fondamentalement dicotylé. Par ailleurs, les Coniférales ne sont pas dérivées de Ptéridospermes mais de Voltziales; Pararaucaria, polycotylé, est rangé dans ce dernier groupe. Il serait donc possible qu'on ait, dès le Permien, deux lignées, l'une dicotylée, l'autre polycotylée.
1.4.	-La cladistique -L'analyse de Doyle et Donoghue (1986) ne prend pas en compte l'organisation cotylédonaire des Spermaphytes. Elle confirme cependant l'existence d'un clade fondamentalement dicotylé avec les Cycadales, Angiospermes et Chlamydospermes. Les Ginkgoales (dicotylées) et les Coniférales (dicotylées à polycotylées) constituent un seul clade. Par ailleurs et surtout, l'ensemble du cladogramme implique nécessairement que la dicotylie est originelle.
2	-Deux arguments laissent au contraire supposer que la dicotylie constitue un état dérivé.
2.1.	-La succession des types de symétrie depuis l'origine des végétaux terrestres—Si l'on suit la succession courante des types de symétrie chez les Cormophytes depuis le Silurien (voir les exemples dans Stewart, 1983), il est manifeste que, globalement, on va toujours dans le sens d'une restriction de symétrie. De plus, quant il s'agit d'organes de morphologie foliaire, ces restrictions s'accompagnent de soudure latérale (syncotylie pour le passage de la dicotylie à la monocotylie par exemple, Juguet, 1990, sous presse). Des relations entre polycotylie (plusieurs plans de symétrie) et dicotylie (deux plans de symétrie) pourraient-elles faire exception à cette constatation empirique?
2.2.	-Le passage probable de la tétracotylie à la dicotylie chez certaines Gymnospermes -La nervation des plantules ou l'anatomie des embryons conduisent Rouane et Woltz (1980) et Haines (1983) à conclure que, chez les Araucaria, les formes dicotylées proviennent de formes tétracotylées. De même, Rouane, Gondran et Woltz (1988) étudient le sens de l'évolution des Podocarpineae au travers de la vascularisation cotylédonaire et concluent au caractère dérivé de la dicotylie par rapport à la tétracotylie dans ce groupe. De Laubenfels (1962) faisait la même conclusion pour les Podocarpaceae en l'étendant au problème général polycotylle-dicotylie.

Conclusion- Si l'on considère l'ensemble des Phanérogames, la dicotylie constitue un caractère dominant, stable depuis le Jurassique et même probablement depuis le Carbonifère. Nous avons montré que, chez les Monocotylédones, la monocotylie en dérive par ce qui est appelé classiquement syncotylie (Juguet, 1990, sous presse). Chez les Gymnospermes, certains auteurs se fondent sur les observations de Buchholz (1919) et sur la vascularisation des plantules pour conclure à la diminution du nombre de cotylédons au cours de l'évolution et donc au caractère dérivé de la dicotylie.

Nos résultats montrent que les observations de Buchholz (1919) sont contestables; l'ontogénie tend manifestement à prouver le caractère dérivé de la polycotylie. De leur côté, la paléobotanique et la cladistique indiquent l'antériorité de la dicotylie.

Notre étude considère les positions respectives des deux états pour la globalité des Phanérogames. Pour certaines Coniférales, on ne peut pas exclure l'existence de formes dicotylées dérivées par soudure latérale de cotylédons, au moins en ce qui concerne le passage de la tétracotylie à la dicotylie. Le type tétracotylé constitue alors un état central, un pivot, chez les Coniférales puisque, outre sa présence chez les familles que nous avons citées, quatre représente le nombre de cotylédons régulier minimum chez les Pinus (ex. P. contorta. De Ferré, 1952) et également le nombre de primordia originels chez P. caribaea. Il apparaît alors que deux phénomènes opposés sont à l'oeuvre chez les Coniférales: d'une part, la multiplication des cotylédons à partir du type 4 et, d'autre part, la soudure des cotylédons d'une forme tétracotylée pour obtenir une forme dicotylée ou en tube cotylédonaire.

Key words:

• Pinus
• polycotyly
• dicotyly
• Gymnosperms
• Angiosperms